Рождение сложности: Эволюционная биология сегодня - Александр Марков

Удачный симбиоз позволяет моллюску Calyptogena magnifica достигать весьма крупных размеров в условиях, где ни одно животное не способно выжить без помощи автотрофных бактерий.

 Автотрофные внутриклеточные симбионты гидротермальных животных по своей функциональной роли напоминают пластиды. Разница лишь в источнике энергии, используемой для синтеза органики: пластиды используют солнечный свет (то есть являются фотоавтотрофами), а гидротермальные бактерии — энергию химических реакций (хемоавтотрофы).

 Гигантский моллюск Calyptogena magnifica был одним из первых гидротермальных животных, описанных в научной литературе (его описали в 1980 году, вскоре после открытия глубоководных гидротерм). Пищеварительная система моллюска сильно редуцирована, и почти все необходимое он получает от живущего в его клетках бактериального симбионта.

 Симбиотическая бактерия Ruthia magnifica относится к группе гамма-протеобактерий (вместе со многими кишечными бактериями, включая кишечную палочку Escherichia coli,  и разнообразными внутриклеточными симбионтами червей, насекомых и других животных). Геном бактерии был прочтен в 2007 году (L.G. Newton, T. Woyke, T.A. Auchtung et.al. The Calyptogena magnifica chemoautotrophic symbiont genome. // Science. 2007. v. 315. p. 998-1000).

 Как выяснилось, у Ruthia magnifica, несмотря на внутриклеточный образ жизни, генетическая дегенерация зашла совсем недалеко. Размер генома бактерии — 1,2 млн пар нуклеотидов. Для свободноживущих бактерий это маловато, но для внутриклеточных — очень много (больше, чем у всех прочих внутриклеточных бактерий с прочтенным геномом). У Ruthia magnifica, судя по набору генов, сохранились все метаболические пути, характерные для свободноживущих хемоавтотрофов. У нее присутствуют, например, все гены, необходимые для фиксации С02, для окисления восстановленных соединений серы, для синтеза различных кофакторов и витаминов, а также всех 20 аминокислот (в этом отношении Ruthia превосходит всех остальных изученных внутриклеточных микробов).

 Анализ генома подтвердил, что бактерия, как и предполагалось, фиксирует неорганический углерод при помощи цикла Кальвина (см. раздел "Самая главная химическая реакция" в главе "Планета микробов") — правда, с некоторыми "нетрадиционными" особенностями, — а энергию для этого получает за счет окисления соединений серы. Когда сероводород имеется в избытке, бактерия окисляет его до серы, которая в виде гранул хранится в бактериальных клетках "на черный день". Эти запасы впоследствии могут использоваться для дальнейшего окисления (до сульфита, а затем и до сульфата, который выводится из клетки специальными белками-транспортерами). В геноме бактерии имеются все необходимые гены для осуществления этих реакций.

 Моллюск-хозяин активно снабжает своего симбионта необходимой ему пищей: в крови моллюска обнаружен особый цинк-содержащий белок, предназначенный для связывания и транспортировки сероводорода. У бактерии есть также полный набор генов, необходимых для кислородного дыхания. Это означает, что микроб, как и предполагалось, использует в качестве окислителя кислород, которым его тоже обеспечивает хозяин. Имеются также наборы генов для таких важных метаболических путей, как гликолиз и цикл Кребса (Цикл Кребса — циклический биохимический процесс, происходящий в митохондриях эукариот, а также в цитоплазме некоторых протеобактерий. Является важным компонентом системы клеточного дыхания (наряду с электронно-транспортной цепью, о которой говорилось выше). Сначала цикл Кребса был не замкнут и служил для других целей; замыкание цикла произошло в связи с приспособлением протеобактерий к жизни в кислородных условиях). Все это есть и у хозяина, и бактерия могла бы просто брать готовые продукты извне, однако не делает этого.

 Бактерия снабжает своего хозяина аминокислотами и витаминами. Кроме того, она способна утилизировать отходы его жизнедеятельности, такие как аммоний. Это вещество бактерия всасывает из тканей хозяина и использует к обоюдной пользе, например, для синтеза тех же аминокислот.

 Главной особенностью Ruthia magnifica, конечно, является ее удивительная биохимическая самостоятельность. Такого полного набора генов, необходимых для основных биохимических процессов, свойственных свободноживущим хемоавтотрофам, ни у одной другой внутриклеточной бактерии не обнаружено. По-видимому, симбиотическая система Calyptogena magnifica — Ruthia magnifica находится на ранней стадии эволюционного становления и симбионт еще не успел далеко продвинуться по пути неизбежной в его положении деградации.

 Противоположный пример, показывающий, как далеко может зайти микроб по пути превращения в органеллу, дает бактерия Carsonella, о прочтении генома которой сообщила группа японских и американских исследователей в 2006 году (Atsushi Nakabachi, Atsushi Yamashita, Hidehiro Тoh, Hajime Ishikawa, Helen E. Dunbar, Nancy A. Moran, Masahira Hattori. The 160-Kilobase Genome of the Bacterial Endosymbiont Carsonella // Science. 2006. V 314. R 267.).

Листоблошки оказались обладателями удивительных симбионтов — бактерий с самым маленьким в мире геномом.

Карсонелла живет в клетках листоблошек (Psyllidae) — мелких, похожих на тлей насекомых, питающихся исключительно соком растений. Как и другие насекомые, придерживающиеся этой более чем скромной диеты (например, тли и клопы), листоблошки обзавелись бактериальными помощниками, которые синтезируют для них необходимые вещества, отсутствующие в растительном соке, в первую очередь аминокислоты. Тут вернее будет сказать, что удачный симбиоз оказался решающим фактором, который позволил листоблошкам (и другим насекомым) перейти на питание чистым растительным соком. Как и Ruthia magnifica, карсонелла относится к группе гамма-протеобактерий. К той же группе относятся и многие другие внутриклеточные симбионты насекомых. Предполагается, что перед тем, как стать внутриклеточными симбионтами, предки карсонеллы жили в кишечнике насекомых.

 У карсонеллы наблюдаются все три основных признака генетической деградации, свойственной внутриклеточным бактериям: сокращение генома в результате потери почти всех некодирующих участков ДНК и значительной части генов, резкое преобладание в ДНК нуклеотидов А и Т и, соответственно, низкое содержание Г и Ц и быстрая молекулярная эволюция, то есть повышенный темп изменения ДНК в ряду поколений.

 По первому и второму пункту карсонелла побила все прежние рекорды. Ее геном втрое меньше, чем у архей Nanoarchaeum equitans, которая живет в гидротермальных источниках и паразитирует на другой архее — Ignicoccus (Это единственный случай, когда один прокариотический организм является облигатным (обязательным) паразитом другого)— и одной из разновидностей бактерии Buchnera, внутриклеточного симбионта тлей. У этих двух прокариот размер генома составляет 450-490 тысяч пар нуклеотидов (т.п.н.), и раньше именно они считались рекордсменами генетического упрощения. Карсонелла с ее 160 т.п.н. оставляет конкурентов далеко позади.

 Геном карсонеллы по размеру вполне сопоставим с геномом митохондрий. Типичные размеры митохондриальных геномов: 40-100 т.п.н. у низших эукариот, 200-400 т.п.н. у растений, 15-20 т.п.н. у животных.

 Само собой разумеется, что карсонелла не может жить вне клеток хозяина и передается только вертикально — от матери к ее детям (как и митохондрии). Сохранившихся у карсонеллы генов явно недостаточно для поддержания ее жизни — даже с учетом того, что она может пользоваться всеми благами внутриклеточного существования. Очевидно, что специализированные хозяйские клетки — бактериоциты — целенаправленно поддерживают жизнь симбионтов. Вполне возможно (хотя и не доказано наверняка), что многие гены, утраченные предками карсонеллы, были перенесены в геном хозяина, где они продолжают функционировать, обеспечивая бактерию необходимыми веществами извне. Как мы помним, именно это произошло когда-то с генами предков митохондрий.

Вездесущий симбиоз

Когда-то симбиоз считался сравнительно редким явлением — скорее курьезом, чем правилом. Когда в 60-е годы XIX века было обнаружено, что лишайники представляют собой симбиотические комплексы из грибов и водорослей, ученые страшно удивились (надо же, какие причуды бывают у матушки-природы!). С тех пор многое изменилось. Уже в начале XX века отдельные выдающиеся мыслители предполагали, что симбиоз и кооперация могут играть огромную роль в развитии жизни на Земле. Хотя "организмоцентрический" подход в биологии по-прежнему господствует, сегодня ученые ясно понимают, что симбиоз — это магистральный путь эволюции, без которого прогрессивное развитие жизни на Земле было бы крайне затруднено, если вообще возможно.